Новое исследование команды ученых Кембриджского университета показывает, что мембранный интерфейс между растительными клетками и вторгшимися патогенными микробами не является фиксированным. На самом деле, он может изменяться под воздействием сосуществующих симбионтов, что коренным образом меняет взаимодействие растений с патогенами и потенциально повышает устойчивость к болезням. Результаты исследования опубликованы в журнале Cell Reports.
Свыше 80% наземных растений, включая многие сельскохозяйственные культуры, образуют симбиотические связи с арбускулярными микоризными (arbuscular mycorrhizal, АМ) грибами для улучшения усвоения питательных веществ. Известно также, что эти мутуалистические грибы помогают растениям противостоять болезням, но механизмы этого защитного эффекта до сих пор остаются неясными.
Исследователи из лаборатории Сейнсбери Кембриджского университета (SLCU) показали, что при предварительной колонизации корней растений микоризными грибами растение перестраивает мембрану вокруг последующих патогенных клеток, вторгающихся в его клетки.
Вместо образования обычной ассоциированной с патогенами экстрагаусториальной мембраны (extrahaustorial membrane, EHM), растение производит мембрану со свойствами, сходными со свойствами мембраны, окружающей АМ-грибы, — переход, совпадающий с повышением устойчивости к болезням. Работа подчеркивает, что АМ-грибы активизируют защиту корней на клеточном и молекулярном уровне, влияя на состав и идентичность этих специализированных мембранных интерфейсов.
В исследовании использовался вид табака Nicotiana benthamiana, который может быть носителем полезного микоризного гриба Funneliformis mosseae, а впоследствии заражаться разрушительным нитевидным оомицетом Phytophthora palmivora.
Растения образуют различные мембранные интерфейсы для друзей и врагов
Когда микроорганизмы (полезные или вредные) проникают в живые клетки растений, они заключаются в мембрану, образованную самим растением-хозяином, которая отделяет их от цитоплазмы растительной клетки. Эти мембраны активно участвуют в обмене питательными веществами и молекулярной коммуникации между растениями и микроорганизмами, но их структура существенно различается при мутуалистических и патогенных взаимодействиях.
Взаимовыгодные грибы образуют арбускулы внутри клеток корня, заключенные в периарбускулярную мембрану (periarbuscular membrane, PAM), тогда как нитевидные патогены образуют гаустории, окруженные EHM.
Полезные грибы переворачивают правила игры, изменяя клеточный интерфейс растения
Это первое доказательство того, что микоризные грибы могут изменять экологическую микрофлору патогена, который появляется позже.
Исследование, проведенное под руководством доктора Алекса Гийона и профессора Себастьяна Шорнака, показывает, что АМ-грибы могут эффективно стирать обычное различие между мутуалистическими и патогенными взаимодействиями.
«Мы обнаружили, что стратегия патогена полностью рушится в присутствии симбионта. В этих совместно колонизированных корнях мембранная структура патогена была изменена и теперь содержала новый сигнальный липид и связанные с мембраной белки», — сказал доктор Гийон, проводивший исследование в рамках своей докторской диссертации.
Эта трансформация совпала со значительным снижением колонизации патогенами.
«Эти результаты коренным образом меняют наше представление об иммунитете и симбиозе растений. Они показывают, что давно установленный симбиотический процесс обеспечения определенного состава мембраны может перекрывать попытки патогена манипулировать клеткой-хозяином. Чтобы полностью понять этот молекулярный механизм, мы должны теперь выйти за рамки систем с одним микроорганизмом и понять, как растения координируют защиту перед лицом сложных микробных сообществ, с которыми растения сталкиваются в природе», — сказал профессор Шорнак, руководитель исследовательской группы в SLCU.
Микоризные грибы не только улучшают питание растений, но и укрепляют их защиту от патогенов. Понимание того, как они повышают устойчивость к болезням, открывает новые возможности для использования полезных грибов в качестве природных агентов биологического контроля для повышения устойчивости сельскохозяйственных культур.
Данное исследование открывает новый фронт в борьбе растений с патогенами, демонстрируя, что микоризные грибы способны перепрограммировать мембранные интерфейсы в местах заражения. Эти данные открывают многообещающие перспективы для разработки будущих стратегий повышения устойчивости сельскохозяйственных культур за счет использования полезных микроорганизмов.
Как проводилось исследование
Чтобы лучше отразить природные условия, в которых растения заселяются разнообразными микробными сообществами, и даже отдельные клетки могут содержать множество микроорганизмов, исследователи использовали Nicotiana benthamiana, вид табака, являющийся модельным исследовательским растением, способным одновременно содержать как микоризные грибы, так и патогенные оомицеты.
Для отслеживания изменений в клеточных мембранах хозяина в режиме реального времени команда разработала и охарактеризовала линии фосфолипидных репортеров в N. benthamiana, интегрировав фосфолипидные биосенсоры, которые ранее были созданы в другом модельном растении, резуховидке Таля Arabidopsis thaliana группой Ивона Жайлле в ENS Lyon.
Исследователи изучали роль фосфоинозитидов (PIP), которые представляют собой класс сигнальных липидов, действующих как молекулярные «идентификационные метки» на клеточных мембранах и определяющих функционирование клетки.
В контролируемых лабораторных условиях группа исследователей подтвердила, что два вида микробов имеют различную мембранную структуру.
Взаимодействующий АМ-гриб Funneliformis mosseae был окружен мембраной, богатой PI4P.
Напротив, патогенный оомицет Phytophthora palmivora успешно исключил ключевые компоненты хозяина, включая PI4P и миристоилированный белок (обычно прикрепленный к плазматическим мембранам хозяина), из своего внеклеточного матрикса. Это исключение может быть стратегией, обусловленной патогеном, возможно, направленной на подавление иммунного ответа хозяина.
Совместная колонизация переворачивает всё с ног на голову
Ключевое открытие было сделано в результате моделирования более естественного сценария, в котором корни растений были предварительно колонизированы грибом-симбионтом, прежде чем подвергнуться атаке патогена.
Примечательно, что в корнях, предварительно колонизированных АМ-грибами, состав EHM патогена претерпел существенные изменения. Вокруг гаустория патогена теперь присутствовали PI4P и миристоилированные белки, благодаря чему EHM стал напоминать PAM симбиотического растения.
Это продемонстрировало, что идентичность мембраны хозяина не является статичной и может динамически изменяться в результате совместной колонизации, изменяя свойства внутриклеточного интерфейса патогена. Что особенно важно, это изменение идентичности мембраны совпало с повышением устойчивости и снижением колонизации P. palmivora.
Интересно, что соседние клетки корня, которые, возможно, недавно, но еще не были колонизированы микоризными грибами, также демонстрировали изменение состава мембран в местах проникновения патогена, хотя этот эффект наблюдался только в корнях и не отмечался в листьях.
Источник: University of Cambridge.
